Дилинджър е роден в Индианаполис в семейството на бакалин. Майка му умира точно преди четвъртия му рожден ден и с възпитанието на малкия Джон и сестра му се заема бащата, който е жесток и суров човек. В училище малкият Джон постоянно се замесва в неприятности — побои, дребни кражби, тормоз на по-малките ученици. Баща му в опит да отклони сина си от "лошото влияние на големия град" мести семейството си в Муурсвил, Индиана през 1920. Въпреки спокойната провинциална среда, поведението на Дилинджър не се променя съществено. През 1922 е арестуван за кражба на кола. В опит да се установи и да започне нов живот Джон се жени през 1924 за Берил Ховиъс, но отново среща трудности да се задържи дълго време на една работа и да се посвети на семейството си. През 1929 двамата се развеждат.

Началото на Великата депресия през 1929 съвсем намалява свободните работни места и безпаричието тласка Дилинджър и неговия приятел Ед Сингълтън към въоръжен грабеж. Двамата обират местна бакалия и задигат общо 120 $. На следващия ден са заловени и Дилинджър по съвет на баща си се признава за виновен. Осъден е на 10 до 20 години затвор.

 

Той учи в държавно училище до седма степен. Често има проблеми с борба, дребни кражби и малтретиране на по-малките деца. Напуска училище за да работи в металургичен цех в Индианаполис.

 

Дилинджър изтърпява присъдата си в Щатския затвор на Индиана в Мичиган сити. При прегледа при постъпване се оказва, че е болен от гонорея. Лечението, на което е подложен е изключително болезнено. Дилинджър е допълнително огорчен от несправедливо високата си присъда и започва да се озлобява срещу обществото. Често заявява на надзирателите, че "при излизането си оттук, ще е най-злобното копеле, което някога е ходило по земята". Сприятелява се и с известни банкови обирджии, които подробно му разкриват тайните на занаята и планират съвместни акции, когато излязат навън.

Дилинджър е освободен на 10 май 1933 и веднага се заема с реализацията на плановете си. На 22 септември обира първата си банка в Блъфтън, Охайо. В следващите месеци Дилинджър и неговата банда обират повече от дузина банки, събирайки по неофициални данни над 300 000$. ФБР обявява Дилинджър и бандата му за "Обществени врагове номер 1" и сформират специален екип за залавянето им. Примката около тях скоро се затяга и бандата напуска базата си в Чикаго на юг, в опит да избяга в Мексико. В началото на 1934, докато се укриват в Тусон, Аризона избухва пожар в хотела им. Принудени да напуснат спешно сградата те оставят багажа си, в който има няколко автомата и револвери. Пожарникарите съобщават за това в полицията и на 25 януари 1934 петима от бандата, сред които и Дилинджър, са арестувани. Оттогава в Тусон се провежда всяка година фестивал Dillinger Days, чиято кулминация е възстановка на събитията в хотел "Конгрес".

Дилинджър е преместен в Краун Пойнт, Индиана, където да бъде съден за престъпленията си, но не остава дълго в затвора. В затворническата работилница той изработва фалшив пистолет от парче дърво и с негова помощ измамва охраната да отвори вратата на килията. От паркинга на затвора, Дилинджър открадва чисто новата кола на шерифа на града, с която бяга в Чикаго. В любимия си град Дилинджър заживява с новата си приятелка Евелин "Били" Фрешет. На 30 март 1934 квартирата, където се крият заедно с други членове на бандата, е атакувана от ФБР. При престрелката е убит агент на ФБР, а самият Дилинджър е ранен. Заедно с Фрешет двамата бягат в родния дом на гангстера в Мурсвил, където остават докато се възстанови. Когато Фрешет се връща в Чикаго, за да посети приятелка, тя е арестувана от ФБР, но въпреки заплахите и наложената ѝ двегодишна присъда не издава местонахождението на любимия си.

 

През лятото на 1934 г. ФБР окончателно изгубва всякаква следа към Дилинджър. Той е успял да се промъкне незабелязано в Чикаго и води анонимен живот в големия метрополис. Работи като чиновник и има нова приятелка — Поли Хамилтън, проститутка, която не знае бурното му минало. На 21 юли Ана Кумпанаш, мадам от румънски произход, заплашена от депортация от имиграционните власти, се обръща към ФБР. Тя твърди, че знае къде се укрива Дилинджър и иска съдействие от властите в замяна на разрешение за постоянен престой в САЩ. След съгласието на ФБР, тя разкрива, че Дилинджър излиза с нейна колежка проститутка на име Поли Хамилтън и че на следващата вечер тя заедно с двойката ще ходят на кино. Задействана е светкавична операция за залавянето на Дилинджър. Ана Кумпанаш се съгласява да носи яркочервена рокля, за да улесни идентифицирането на гангстера.

На 22 юли вечерта Дилинджър в компанията на двете дами посещава кино "Биограф" в северната част на Чикаго. При излизането от салона след прожекцията, Дилинджър забелязва агентите на ФБР и прави опит да извади оръжието си. Трима агенти стрелят общо пет пъти и улучват Дилинджър отзад. Един от куршумите излиза през лицето му, точно под дясното око. Въпреки пристигналата веднага линейка, Дилинджър бързо умира от раните си. Погребан е в родния си град Индианаполис, но гроба му няколко пъти е преместван заради вандализъм.

 

Дилинджър в киното и музиката

 

През 2009 г. излиза филмът на режисьора Майкъл Ман Обществени врагове (Public Enemies ), който разказва историята на гангстера. Ролята на бандита се изпълнява от Джони Деп. Съществува и метъл банда кръстена на името на Дилинджър, която се казва The Dillinger Escape Plan.